作者：汪寧?kù)鳎?/span>南京農(nóng)業(yè)大學(xué)博士在讀，主要研究土壤抑病性的構(gòu)建與形成機(jī)制??
周刊主要展示LorMe團(tuán)隊(duì)成員優(yōu)秀周報(bào)，每周定期為您奉上學(xué)術(shù)盛宴！本期周刊為您介紹微生物多樣性在植物生長(zhǎng)和土壤健康中的1+1＞2效應(yīng)。原文來(lái)自今年發(fā)表在Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics上的 More Than the Sum of Its Parts: Microbiome Biodiversity as a Driver ofPlant Growth and Soil Health。
微生物驅(qū)動(dòng)著植物生長(zhǎng)和健康所必需的幾個(gè)過(guò)程。因此，有效利用微生物的功能是發(fā)展和維持糧食生產(chǎn)的關(guān)鍵。生物多樣性生態(tài)系統(tǒng)功能框架等群落生態(tài)學(xué)概念有助于預(yù)測(cè)植物相關(guān)土壤微生物群落的裝配和功能。如更高的多樣性可以增加植物有益功能的數(shù)量和恢復(fù)能力，這些功能可以共同表達(dá)并進(jìn)一步解鎖植物有益特性的表達(dá)，這種能力是任何物種無(wú)法單獨(dú)提供的。本文將成熟的群落生態(tài)學(xué)概念與分子微生物學(xué)相結(jié)合，形成一個(gè)可行的框架，使我們能夠預(yù)測(cè)及增強(qiáng)土壤微生物組的功能，從而在全球變化的背景下促進(jìn)植物更好生長(zhǎng)。
微生物是土壤肥力的引擎，植物的生長(zhǎng)依賴于土壤和根系微生物的一系列功能。例如，細(xì)菌和真菌使土壤養(yǎng)分礦化以便植物利用；微生物通過(guò)分泌粘性多糖將土壤顆粒粘合以防止土壤侵蝕。此外它們還共同調(diào)節(jié)植物激素平衡，幫助植物應(yīng)對(duì)非生物脅迫并保護(hù)它們免受一系列害蟲、寄生蟲和病原體的侵害。在過(guò)去的50年里，農(nóng)業(yè)集約化，特別是單一栽培，能夠抑制植物和微生物之間的相互作用進(jìn)而提高作物產(chǎn)量（圖1）。例如，以殺蟲劑和化肥的外部投入取代微生物的功能，從而降低了作物對(duì)微生物的依賴。集約化的農(nóng)業(yè)生產(chǎn)方式在短期內(nèi)導(dǎo)致了產(chǎn)量的巨大增長(zhǎng)。然而，這些方法增加了農(nóng)藥污染、土地退化和耐藥害蟲的傳播。這些不利因素正越來(lái)越多地抵消最初的產(chǎn)量增長(zhǎng)，因此需要更可持續(xù)的戰(zhàn)略來(lái)支持糧食生產(chǎn)。而土壤微生物或許正是這種高產(chǎn)、低投入的糧食生產(chǎn)系統(tǒng)的支柱。
圖1 多年單一栽培抑制土傳病害病原菌的效果（Berendsen et al. 2012）
生物多樣性可以提升生態(tài)系統(tǒng)的服務(wù)并能緩沖極端氣候等環(huán)境擾動(dòng)。這種影響產(chǎn)生于對(duì)現(xiàn)有資源的互補(bǔ)利用以及群落中共存物種之間的相互作用。微生物在土壤中爭(zhēng)奪資源、交換營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)或相互拮抗。因此，微生物微觀世界中出現(xiàn)的BEF（即生物多樣性生態(tài)系統(tǒng)功能，biodiversity–ecosystem functioning）響應(yīng)曲線會(huì)出現(xiàn)四種不同的情景(圖2)。
圖2 生物多樣性生態(tài)系統(tǒng)功能關(guān)系的四種情景:線性(藍(lán)色，生態(tài)系統(tǒng)功能隨著生態(tài)位分化引起的微生物群落多樣性的增加而增加);階梯形(橙色、階梯形物種對(duì)生態(tài)系統(tǒng)功能的影響與其數(shù)量不成比例);冗余(黃色，多樣性較高，生態(tài)系統(tǒng)功能由于生態(tài)位重疊而飽和);特殊(灰色，生物多樣性生態(tài)系統(tǒng)功能關(guān)系取決于環(huán)境條件，往往波動(dòng))。
通過(guò)meta分析系統(tǒng)性地評(píng)價(jià)微生物多樣性試驗(yàn)表明，80%的研究中物種豐富度與一個(gè)或多個(gè)微生物衍生服務(wù)呈正相關(guān)(圖3b)，這種正相關(guān)可以解釋為互補(bǔ)/協(xié)同、冗余或選擇的效果(圖3b)。相比之下,在大約20%的研究中,由于物種拮抗互作強(qiáng)度較高，高多樣性反而降低了微生物群落功能(圖3b)?？傮w而言,在meta分析的基礎(chǔ)上,我們認(rèn)為微生物多樣性可能驅(qū)動(dòng)一些植物生長(zhǎng)必不可少的功能，如養(yǎng)分循環(huán)、抑病能力及激素生產(chǎn)。因此，更好地利用微生物群落功能，了解微生物群落功能背后的機(jī)制以及它們?nèi)绾问艿江h(huán)境條件的影響是至關(guān)重要的。
圖3 自2000年至2017年微生物多樣性生態(tài)系統(tǒng)功能(BEF)研究meta分析。(a) 各年研究數(shù)量(b)對(duì)生物多樣性影響、評(píng)估功能和BEF研究報(bào)告的基本機(jī)制進(jìn)行定性分析。第一組顯示了生物多樣性對(duì)微生物服務(wù)影響效應(yīng)。第二組顯示所研究的服務(wù)的性質(zhì)，包括非生物和生物的抗逆性、多種功能、營(yíng)養(yǎng)循環(huán)和生產(chǎn)力。第三組描述了預(yù)測(cè)微生物BEF關(guān)系背后的生態(tài)機(jī)制研究的比例
與土壤和根系相關(guān)的微生物形成相互作用的復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)，種間互作在很大程度上決定了植物有益性狀的表達(dá)。我們可以利用已經(jīng)在植物和微生物群落中得到驗(yàn)證的生態(tài)學(xué)概念以理解微生物群落的功能多樣性及作用機(jī)制。
功能冗余：組合或保險(xiǎn)效應(yīng)
組合或保險(xiǎn)效應(yīng)是一個(gè)受到金融世界啟發(fā)的比喻。與投資者將其資產(chǎn)多樣化作為一種對(duì)沖投資策略類似，多物種群落傾向于阻止其抗擾動(dòng)功能發(fā)生重大變化。在根際環(huán)境下，生物多樣性的穩(wěn)定作用可能是功能冗余的結(jié)果。不同的物種可以執(zhí)行特定功能，但其生態(tài)位或?qū)Νh(huán)境壓力源的敏感性不同。例如，如果一個(gè)群落中的微生物種類在其承受缺水的能力上不同，即使極端干旱事件擾亂了群落，現(xiàn)有物種的一個(gè)子集也可能存活并提供特定的功能(圖4a)。相反，單獨(dú)的一個(gè)物種可能提供不穩(wěn)定的功能，其或許能提供完整的功能(當(dāng)條件最優(yōu)時(shí))，但也可能完全喪失功能(當(dāng)不利條件抑制該物種時(shí))。
圖4 生物多樣性對(duì)植物相關(guān)微生物群落成功和功能的影響。(a)雙/多重保險(xiǎn)。當(dāng)擾動(dòng)消除了一種菌株，另一種會(huì)存活下來(lái)并取代其提供促進(jìn)植物生長(zhǎng)的作用。(b)互補(bǔ)。不同的菌株可能使用不同的生態(tài)位，例如根系統(tǒng)的不同部分或不同的資源。它們加在一起將達(dá)到比任何單一菌株更高的種群密度。(c)協(xié)同作用。例如，不同的品種通過(guò)相互提供所需的資源，確保植物生長(zhǎng)旺盛，從而相互促進(jìn)
互補(bǔ)效應(yīng)
互補(bǔ)效應(yīng)的根本原因是生理限制:一個(gè)細(xì)胞無(wú)法攜帶和表達(dá)根際生命所需的所有可能特征。因此，每種微生物都表現(xiàn)出一定程度的生態(tài)位特性。單一物種不能完全利用根際環(huán)境中的所有資源，也不能完全耐受整個(gè)根際環(huán)境中存在的條件。因此，如果不同的物種使用整個(gè)環(huán)境的一個(gè)亞生態(tài)位，它們可能相互補(bǔ)充，共同達(dá)到更高的功能水平。在根際環(huán)境中，特定微生物物種的生態(tài)位可以通過(guò)根系分泌物的種類和數(shù)量來(lái)確定，根系分泌物的種類和數(shù)量會(huì)隨著植物的生長(zhǎng)而發(fā)生局部變化。根際中的各個(gè)維度都存在互補(bǔ)效應(yīng)。
資源互補(bǔ)：在局部范圍內(nèi)，共存物種在有限的資源條件下存在直接競(jìng)爭(zhēng)。根際環(huán)境具有高度的化學(xué)多樣性，如碳資源是植物源化合物如碳水化合物、有機(jī)酸和氨基酸的混合物。一個(gè)物種不太可能廣泛利用這一資源，因此物種之間便具有資源互補(bǔ)的潛力。例如，如果某地群落中的競(jìng)爭(zhēng)物種可以使用不同的資源集，它們可能能夠以更完整的方式利用現(xiàn)有的資源，從而作為一個(gè)群落達(dá)到比任何單一物種更高的生產(chǎn)力和代謝活動(dòng)。在根際環(huán)境下，資源互補(bǔ)可以促進(jìn)根系相關(guān)有益微生物群落的功能?；パa(bǔ)的多物種群落可以消耗更多的資源，達(dá)到更高的密度和多樣性以增加對(duì)植物的影響。此外，它們將為病原體留下很少的生態(tài)位空缺，從而增強(qiáng)抑病性。
空間互補(bǔ)：空間互補(bǔ)是促進(jìn)生物共存的另一重要機(jī)制?？臻g本身是一種有限的資源，如果相互競(jìng)爭(zhēng)的生物體能夠合理利用有限的物理環(huán)境則可減少競(jìng)爭(zhēng)。例如，樹冠之間的空間互補(bǔ)性提高了森林的生產(chǎn)力。類似的，在根際環(huán)境中微生物根據(jù)根系的年齡、表型、結(jié)構(gòu)和生化特性在不同部分定居(圖4b)。因此，整個(gè)根系將比根系的任何一個(gè)部分支持更高的微生物多樣性，這同樣可以為植物提供多種功能。
時(shí)間互補(bǔ)：一些微生物物種在植物生長(zhǎng)早期專門定植根系，而另一些在植物生長(zhǎng)后期更具競(jìng)爭(zhēng)力。這種偏好可能導(dǎo)致根際和根相關(guān)微生物物種的更替。不同物種在不同時(shí)間點(diǎn)的優(yōu)勢(shì)變化較大（也稱為異步性），這對(duì)于維持生態(tài)系統(tǒng)中的微生物群落功能至關(guān)重要。
萬(wàn)事通效應(yīng)
不同的物種可能擅長(zhǎng)某些功能，但不會(huì)專精于所有功能。所謂的萬(wàn)事通效應(yīng)是混合不同的物種,每個(gè)擅長(zhǎng)于一個(gè)特定的功能可以導(dǎo)致更高的整體水平的多功能性,使得整個(gè)社區(qū)同時(shí)表達(dá)多個(gè)特征,比任何物種本身。這種平均效應(yīng)需要物種共存，但并不意味著不同物種之間相互作用。然而，萬(wàn)事通效應(yīng)也有缺點(diǎn)，特別是當(dāng)一個(gè)群落同時(shí)包含高績(jī)效和低績(jī)效物種，此時(shí)一個(gè)群落所執(zhí)行的每個(gè)個(gè)體功能都將被平均到一個(gè)中等水平。
選擇效應(yīng)
在一個(gè)特定的群落中，個(gè)體可能沒有類似的功能，而物種的某個(gè)子集可能負(fù)責(zé)向植物傳遞核心功能。選擇效應(yīng)表明，具有特定性狀的優(yōu)勢(shì)種在群落中表現(xiàn)出較強(qiáng)的特定功能，這可能會(huì)以積極或消極的方式影響社區(qū)功能，其最終效應(yīng)取決于與競(jìng)爭(zhēng)力相關(guān)的特征是否與有益功能的表達(dá)相關(guān)。例如，在微生物群落中，當(dāng)優(yōu)勢(shì)種是有毒的、生長(zhǎng)緩慢的物種并通過(guò)殺死競(jìng)爭(zhēng)對(duì)手而占主導(dǎo)地位時(shí)，對(duì)微生物生物量生產(chǎn)的選擇效應(yīng)可能是負(fù)面的。
拮抗作用
微生物也可能通過(guò)產(chǎn)生抑制競(jìng)爭(zhēng)對(duì)手的化合物相互拮抗。雖然高度拮抗可以穩(wěn)定并增強(qiáng)群落功能（如抑病性），但拮抗交互的增強(qiáng)在極端的情況下可能導(dǎo)致負(fù)面的BEF關(guān)系（圖3b第一組圖16%的負(fù)面影響），如高多樣性或由功能低下但高度拮抗的物種在群落中的優(yōu)勢(shì)下導(dǎo)致微生物群落的崩潰。
與其他生態(tài)系統(tǒng)相似，根際微生物群落的多樣性可能對(duì)植物生長(zhǎng)相關(guān)的功能產(chǎn)生強(qiáng)烈影響。大量研究表明微生物多樣性高的情況下，微生物群落功能如營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)礦化增加或抑病性增強(qiáng)。物種豐富的生態(tài)群落可能同時(shí)具有多種功能，這一現(xiàn)象被稱為生態(tài)系統(tǒng)多功能性。單個(gè)物種不太可能實(shí)現(xiàn)多種功能，大多數(shù)細(xì)菌都聚集為功能群落以發(fā)揮其有利植物的功能。因此，較高的微生物群落多樣性可以導(dǎo)致微生物過(guò)程的多樣性，并對(duì)土壤性質(zhì)產(chǎn)生影響，這對(duì)支持土壤健康和植物生產(chǎn)力非常重要（圖5）。
圖5 高微生物群落多樣性的益處，從微生物特性到植物和土壤健康
大多數(shù)微生物生物多樣性的研究聚焦于相對(duì)較低物種豐度和養(yǎng)分等級(jí)下的個(gè)體功能（圖3）。由于微生物具有多種功能，當(dāng)考慮多種根際功能時(shí)，其多樣性效應(yīng)可能更強(qiáng)更顯著。相反在某些情況下，不同功能之間的權(quán)衡可能降低生態(tài)系統(tǒng)的物種豐富度以提供達(dá)到更高水平多功能性的潛力。不同環(huán)境條件下，不同微生物根際微生物群落中功能和生活史策略可能發(fā)生改變。因此，了解重要微生物功能(如營(yíng)養(yǎng)循環(huán)、固氮、植物激素合成)之間的群落水平的權(quán)衡以開發(fā)微生物多樣性對(duì)實(shí)現(xiàn)根際多重功能是非常重要的。
土壤結(jié)構(gòu)
土壤結(jié)構(gòu)在很大程度上是由土壤顆粒的聚集決定的，它對(duì)幾種土壤性質(zhì)有很強(qiáng)的影響。例如，聚集良好的土壤可以提高抗侵蝕性、養(yǎng)分吸收和水分輸送，從而支持植物生長(zhǎng)和生產(chǎn)力。微生物對(duì)土壤結(jié)構(gòu)的影響主要有兩種方式。首先，微生物可以將不穩(wěn)定的有機(jī)化合物轉(zhuǎn)化為細(xì)胞外聚合土壤顆粒的聚合物。其次，微生物與植物根系以及菌根真菌等其他土壤生物的相互作用增強(qiáng)了土壤的聚集和結(jié)構(gòu)。最近探究表明，土壤結(jié)構(gòu)與微生物生物量和微生物多樣性大多相互關(guān)聯(lián)，與土壤類型和氣候條件則無(wú)關(guān)，這表明更高的微生物多樣性可能會(huì)增加土壤的聚集。協(xié)同種間相互作用對(duì)土壤細(xì)菌細(xì)胞外多糖形成的重要性也表明，微生物多樣性可能促進(jìn)土壤聚集。由功能多樣性物種組成的土壤微生物群落可能比單獨(dú)的任何物種產(chǎn)生更多的負(fù)責(zé)土壤聚集的非均質(zhì)聚合物。因此微生物群落多樣性可以作為改善土壤微團(tuán)聚體和大團(tuán)聚體形成的一種手段。
調(diào)節(jié)植物激素水平和植物營(yíng)養(yǎng)
一些與植物相關(guān)的微生物可以產(chǎn)生或降解植物激素。因此，它們有可能改變植物激素平衡從而改變植物生理和資源配置。這些變化可以從各個(gè)方面影響植物的性能，例如促進(jìn)生物量生產(chǎn)或抗逆性。微生物多樣性的變化將改變微生物對(duì)激素的調(diào)節(jié)。例如，稀有微生物物種的損失可以將植物資源配置從防御轉(zhuǎn)移到生長(zhǎng)從而導(dǎo)致植物生物量增加。根際微生物群落組成與開花等植物適應(yīng)性特征有關(guān)，證明相關(guān)微生物對(duì)植物激素平衡的改變可能對(duì)植物生活史產(chǎn)生深遠(yuǎn)的影響。
同樣，微生物的多樣性可以增強(qiáng)植物的營(yíng)養(yǎng)。人工群落試驗(yàn)表明，微生物多樣性對(duì)植物生長(zhǎng)具有積極影響。在最近的一項(xiàng)研究中，根際物種豐富度的增加增強(qiáng)了微生物活性和植物生物量，這可能是由于現(xiàn)有物種之間的資源分配和多物種群落功能的增多。有趣的是，接種只表達(dá)一種植物有益性狀(固氮)的不同菌種的植物并不會(huì)促進(jìn)植物生長(zhǎng)，這支撐了需要多種微生物特性以增加植物生物量的假設(shè)。此外，細(xì)菌多樣性對(duì)植物生物量和營(yíng)養(yǎng)(基本營(yíng)養(yǎng)素)的影響隨著植物激素、鐵載體和植物養(yǎng)分同化等有益性狀產(chǎn)量的增加而增加（圖6a）。
生物多樣性對(duì)植物生長(zhǎng)的凈影響可能取決于可利用微生物的種類庫(kù)和土壤化學(xué)特性。一些稀有微生物種類的存在與硫代葡萄糖苷類化合物(一類具有殺蟲活性的次生代謝物)在葉片中的積累密切相關(guān)。因此，增加微生物的多樣性可能會(huì)改變植物的生理結(jié)構(gòu)，從而促進(jìn)植物對(duì)草食的抗性（圖6b）。
圖6 微生物多樣性對(duì)(a)植物生長(zhǎng)、(b)植物防御和(c)氮循環(huán)的影響。b組和c組的生物多樣性梯度是通過(guò)自然群落的連續(xù)稀釋建立的，a組是通過(guò)添加合成群落(益生菌)建立的。大于1的數(shù)字表示稀釋程度更高，從而減少了微生物的多樣性。(a)每個(gè)點(diǎn)代表一個(gè)不同的假單胞菌群落(單培養(yǎng)為重復(fù)，8個(gè)基因型群落為四倍，其余為三倍)。較高的細(xì)菌種類多樣性促進(jìn)了植物的生長(zhǎng)。結(jié)果表明，細(xì)菌對(duì)植株生長(zhǎng)的促進(jìn)作用與對(duì)照處理相比，隨著植株莖干重百分比的變化而變化。(b)在昆蟲食草性低稀釋處理下，植株表現(xiàn)出相對(duì)較高的生物量，這可能是由于防御化合物硫代葡萄糖酸鹽產(chǎn)量增加的結(jié)果。(c)從自然群落中移走物種會(huì)減少土壤微生物體的反硝化作用。
農(nóng)業(yè)生產(chǎn)面臨從日益嚴(yán)重的極端氣候到土壤污染的多種威脅。土壤微生物對(duì)作物應(yīng)對(duì)這種壓力至關(guān)重要，但農(nóng)業(yè)集約化和農(nóng)用化學(xué)品的應(yīng)用對(duì)各種關(guān)鍵微生物功能群施加了巨大的壓力，而這些功能群對(duì)提高和維持作物產(chǎn)量至關(guān)重要。因此，通過(guò)增加微生物多樣性來(lái)提高農(nóng)業(yè)產(chǎn)量的需求越來(lái)越大。
土壤微生物多樣性與農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)植物產(chǎn)量、土壤肥力和環(huán)境質(zhì)量的多種功能有關(guān)。長(zhǎng)期以來(lái)，許多微生物多樣性被認(rèn)為是功能冗余的，但最近的BEF研究一再?gòu)?qiáng)調(diào)了微生物多樣性損失對(duì)生態(tài)系統(tǒng)功能如微生物生物量、營(yíng)養(yǎng)循環(huán)、植物生長(zhǎng)、病原體抑制和污染物降解的負(fù)面影響。根據(jù)BEF框架，我們主張管理和保護(hù)微生物多樣性資源，開發(fā)多功能和抗干擾強(qiáng)的微生物群落以提高農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)對(duì)人為干擾的恢復(fù)能力。高度多樣化的微生物群落包含了多種多樣的生命史策略，可以確保更多的物種在壓力下存活下來(lái)。因此，物種豐富的生態(tài)系統(tǒng)可能會(huì)更快地從氣候和土地利用變化中恢復(fù)過(guò)來(lái)，并對(duì)其更具抵抗力。
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